I batteri aerobici producono ossido nitrico tramite denitrificazione e promuovono il collasso della popolazione algale

The ISME Journal volume 17, pagine 1167–1183 (2023)Citare questo articolo

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Le interazioni microbiche governano la biogeochimica marina. Si ritiene generalmente che queste interazioni si basino sullo scambio di molecole organiche. Qui riportiamo una nuova via inorganica di comunicazione microbica, dimostrando che le interazioni alghe-batteriche tra i batteri Phaeobacter inhibens e le alghe Gephyrocapsa huxleyi sono mediate attraverso lo scambio di azoto inorganico. In condizioni ricche di ossigeno, i batteri aerobici riducono il nitrito secreto dalle alghe in ossido nitrico (NO) attraverso la denitrificazione, un meccanismo respiratorio anaerobico ben studiato. L’NO batterico è coinvolto nell’innescare una cascata nelle alghe simile alla morte cellulare programmata. Durante la morte, le alghe generano ulteriormente NO, propagando così il segnale nella popolazione algale. Alla fine, la popolazione algale collassa, in modo simile all’improvvisa scomparsa delle fioriture algali oceaniche. Il nostro studio suggerisce che lo scambio di specie di azoto inorganico in ambienti ossigenati è una via potenzialmente significativa di comunicazione microbica all’interno e attraverso i regni.

Vari batteri marini che popolano le acque superficiali ossigenate trasportano geni di denitrificazione. Ciò è sorprendente, poiché la denitrificazione è un processo microbico che consente ai microrganismi di mantenere la bioenergetica cellulare limitando le concentrazioni di ossigeno [1]. Per condurre la denitrificazione, i microbi specializzati esprimono enzimi responsabili di un processo di riduzione in più fasi delle specie di azoto che fungono da accettori terminali di elettroni. Il processo completo di denitrificazione inizia con la riduzione del nitrato (NO3¯) a nitrito (NO2¯), quindi a ossido nitrico (NO), a protossido di azoto (N2O) e infine a diazoto (N2) (Fig. 1A). Nell'oceano, la denitrificazione microbica si verifica ampiamente nelle zone carenti di ossigeno (ODZ) e nei sedimenti oceanici [2, 3], e si osserva che tutti gli intermedi della denitrificazione, inclusi nitrito, NO e protossido di azoto, si accumulano nell'ambiente marino [3,4,5 ]. La conoscenza relativa all’intermedio NO è scarsa a causa della sua natura di breve durata [3]. Pertanto, la sua presenza criptica nelle acque oceaniche potrebbe aver trascurato le conseguenze.

Una riduzione assimilativa del nitrato ad ammonio durante l'assimilazione della biomassa algale produce nitrito come intermedio. La riduzione dissimilativa dei nitrati a diazoto durante la denitrificazione batterica include anche il nitrito come intermedio, che viene ulteriormente ridotto a NO. Le principali specie di azoto discusse nel manoscritto sono ombreggiate in grigio. B Nitrato e (C) nitrito rilevati nei filtrati di colture di alghe axeniche nei giorni indicati. D Monitoraggio quotidiano dei nitriti nei filtrati di colture di alghe axeniche (verde chiaro) e co-colture (verde scuro). E, F Crescita algale (barre) e crescita batterica (linea nera) in colture di alghe axeniche (barre verde chiaro) e co-colture alghe-batteriche (barre verde scuro). E Colture avviate con un inoculo di alghe di 103 alghe/ml. F Colture iniziate con un inoculo di alghe di 105 cellule/ml. Le frecce nere indicano il giorno del picco dei nitriti extracellulari come mostrato in (D) e in Fig. S1D. Ciascun punto dati nella figura è costituito da almeno 3 repliche biologiche, le barre di errore indicano ±SD. La significatività statistica è stata calcolata utilizzando un test t a due campioni per confrontare la conta delle cellule algali nelle colture axeniche rispetto alle co-colture. E La conta delle cellule algali al giorno 17 e (F) al giorno 10 erano significativamente diverse tra le colture axeniche e le co-colture e hanno dato come risultato p < 0,01.

L'NO nell'oceano può provenire da fonti diverse dalla denitrificazione. Infatti, la maggior parte degli organismi viventi produce questa molecola per la segnalazione, sia in condizioni fisiologiche normali che perturbate [6,7,8]. L'NO è spesso associato a processi di morte cellulare programmata (PCD) e stress ossidativo, sia negli organismi unicellulari che multicellulari [9,10,11,12]. Poiché l’NO è una piccola molecola di gas permeabile alla membrana, passa facilmente attraverso le cellule adiacenti [13]. La breve emivita dell’NO negli ambienti ossigenati garantisce una risposta localizzata all’interno dei tessuti [13]. Allo stesso modo, l’NO negli organismi unicellulari può stimolare una risposta in un vicino vicino [14,15,16]. Infatti, è stato suggerito che l’NO si diffonda tra le cellule in una densa popolazione della microalga Gephyrocapsa huxleyi (precedentemente Emiliania huxleyi [17]) [18].